植物多樣性對土壤動物影響的研究進展

導 讀

生物多樣性與生態系統功能一直是生態學研究的一個熱點。

近些年來的研究表明，植物多樣性除了影響陸地生態系統地上部分的初級生產力等生態系統功能，還會間接影響地下生物多樣性及土壤生態系統過程。

文/嚴 珺，吳紀華(復旦大學生物多樣性科學研究所，生物多樣性與生態工程教育部重點實驗室)

來源：《土壤》（2018年第2期）

近20年來，隨著全球生物多樣性的持續減少， 物種喪失可能帶來的生態學後果備受人們關注。 許多研究表明生物多樣性的變化會導致生態系統的 生產力、營養循環和穩定性出現相應的改變。因此，理解生物多樣性如何影響生態系統功能的途徑和機制，不僅在生態學研究中具有重大的理論價值， 而且對於維持地球環境和資源的可持續性有重要意義。目前有關生物多樣性與生態系統功能之間關係的研究多集中於同一個營養級水平，主要是植物多 樣性對初級生產力的影響等。事實上，植物多樣性對生態系統過程的影響還可能跨越土壤界面，作用於土壤理化性質，通過土壤中多個營養級生物的共同響應而實現。

土壤動物是土壤生態系統的重要組成部分，或影響土壤物理結構，或通過土壤食物網參與凋落物分解、物質循環等生態系統過程，對維持陸地生態系統 結構和功能具有重要的調節作用。在自然生態系統中，不同的植物可通過調節進入土壤生態系統中資 源的質量與數量而影響對土壤動物的營養物質供給；反過來，土壤動物通過分解有機質促進營養周轉，為植物提供養分，調節植物根系的營養吸收功能等作用 影響植物的初級生產力。因此，地上的植物多樣性與地下的土壤動物多樣性有著緊密的聯繫，且這種聯繫會進一步作用於生態系統功能的改變。為了更全面地認識植物多樣性對土壤動物的影響，從跨界面及多營養級的角度評估生物多樣性與生態系統功能的關 系，本文綜述了植物多樣性對土壤動物的影響，及可 能存在的機制與途徑。

1 植物多樣性對土壤動物的影響

植物多樣性與土壤動物之間的關係已有不少報道，主要是通過建立植物多樣性梯度試驗來研究其對 土壤動物群落的影響，但研究的結果並不完全一致，這與研究的土壤動物對象不同或者關注的植物多樣 性層次不同有關。

1.1 植物多樣性對不同土壤動物類群的影響

土壤動物種類繁多，按照體型大小常劃分為小型土壤動物(microfauna)、中型土壤動物(mesofauna)和 大型土壤動物(macrofauna)。小型土壤動物主要包括原生動物、線蟲等，中型土壤動物包括蟎類、彈尾蟲等小型節肢動物以及線蚓等，大型土壤動物則包括 蚯蚓以及馬陸、螞蟻等大型節肢動物等。這種類群劃分方法應用非常廣泛，不僅是因為研究的方便，也是因為這三大動物類群在土壤中的生態功能不盡相同。 小型土壤動物主要是參與土壤食物網，通過調控微生 物的數量和群落組成對凋落物分解、植物的生長產生重要作用。中型土壤動物主要促進植物凋落物破碎 ，加速物質循環。大型土壤動物則能夠通過取食、 排泄和掘穴等活動改變土壤結構，促進有機質分解。

1.1.1 植物多樣性對小型土壤動物的影響

在以線蟲為代表的小型土壤動物研究中，Gastine 等在德國拜羅伊特的溫帶草原生態系統研究中發現，植物多樣性對土壤線蟲多度和植物根系生物量均無顯著影響，而捕食性線蟲密度與植物根系生物量之間存在 著顯著正相關。De Deyn 等和 Ball等的研究結果表明，土壤線蟲的多度與植物功能群多樣性無顯著 相關性，但是線蟲多樣性與植物功能群多樣性呈正相關。Chen 等通過一個大尺度上的植物功能群多樣性梯度試驗(多樣性梯度從0 ~ 4共5 個等級)，發現線蟲多度隨著植物功能群多樣性的減少而下降(最低 多樣性梯度與最高多樣性梯度相比降低了約 60%)，並且線蟲多度與植物的地上生物量呈正相關。可見，土壤中的線蟲對植物多樣性並沒有一致的響應，這可 能是由於線蟲不同營養級對植物多樣性的響應不同造成的。除了線蟲以外，植物多樣性也會顯著影響到 其他小型土壤動物如原生動物，但相關研究相對較少。在一項建立於草地生態系統的試驗中，通過人為地控制植物功能群多樣性梯度(多樣性梯度從1 ~ 3 共 3個等級)，研究者發現隨著植物功能群多樣性的 增加，土壤中有殼變形蟲(testate amoebae)的多樣性及 多度都顯著增加。

1.1.2 植物多樣性對中型土壤動物的影響

對於中型土壤動物甲蟎類、彈尾蟲等，有研究顯示植物多 樣性不影響它們的多度或多樣性，一項關於線蚓的研究發現在植物多樣性低的單種樣方中，土壤中線蚓多度超過其在混種樣方中的多度。不過，總的來說，更多的研究顯示植物多樣性對土壤中型動物存 在積極的影響。例如，Chauvat等發現森林系統中， 當植物種類從1種(雲杉)增加到3種(雲杉、山毛櫸和冷杉)時，土壤中彈尾目昆蟲的物種多樣性增加了1/2。Sabais等的研究表明，植物物種多樣性的增加(從單個植物種增加到60種)顯著增加了彈尾蟲的 密度(約 47%)和多樣性(約 52%)。Eisenhauer 等和 Mulcu等也發現植物多樣性高的群落能夠支持更 高的土壤小型節肢動物多樣性。

1.1.3 植物多樣性對大型土壤動物的影響

有關植物多樣性對大型土壤動物的研究主要集中在蚯蚓， 而較少關注到其他類群。以蚯蚓為例，研究發現植物多樣性與大型土壤動物之間的關係很不確定。 Cesarz等於德國海尼希國家公園的一片混合針葉林中進行試驗時，發現總體來說植物多樣性對蚯蚓多樣性具有積極的影響，但是在一年之中的不同季節具有差異，蚯蚓密度在5月和11月時與植物多樣性呈正相關，而在 2月時與植物多樣性呈負相關，8月時兩者不相關。Dey和 Chaudhuri發現雖然蚯蚓的物種多樣性在單種樣方中低於混種樣方，但是差異並不顯著，並且蚯蚓的種群密度在單種樣方中顯著更高。Korboulewsky等在分析了約50篇有關溫帶森林中植物多樣性對蚯蚓影響的研究後，發現總體上植物多 樣性對蚯蚓群落存在積極作用。

1.2 不同植物多樣性層次對土壤動物的影響

有關植物多樣性與土壤動物關係的研究主要集中在3個層次：物種多樣性、功能群多樣性、基因型多樣性。

1.2.1 植物物種多樣性對土壤動物的影響

植物物種多樣性的增加往往會提高群落凈初級生產力。凈初級生產力的增加會引起進入土壤食物網中資源數量的增加，同時進入土壤食物網的資源多樣性也會 隨植物物種多樣性的提高而提高，因此有理由推斷物 種多樣性高的植物群落會支持多樣性更高、數量更多的土壤動物。然而，目前對於植物物種多樣性與土壤 動物之間的關係仍沒有定論。一部分研究顯示植物物 種多樣性對土壤動物沒有顯著影響。如Hedlund 等在歐洲建立了一個為期3a的野外草地生態系統試驗，試圖揭示植物物種多樣性與初級生產力以及土壤動物群落(線蟲、小型節肢動物和蚯蚓)之間的關係，結果顯示土壤動物群落對植物物種多樣性的響應不 如對植物特性(plant trait)的響應強烈。類似地，在日本北海道為期10個月的試驗中，Kaneko等發現森林中樹木的物種多樣性對土壤中甲蟎的多度和多樣 性沒有顯著影響。在 Sohlenius等的試驗中，研究結果也顯示植物物種多樣性對線蟲多樣性的影響不大。但是更多的試驗研究發現植物物種多樣性與土壤動物之間存在顯著的正相關性。Eisenhauer等設計了一個連續6a的野外試驗來驗證植物物種多 樣性對土壤動物的影響，結果發現植物物種多樣性顯著影響著土壤動物群落，其中彈尾目的多樣性、甲蟎 群落的數量、一些大型土壤動物的多樣性和密度都與 植物多樣性呈正相關。研究還顯示植物物種多樣性高 的群落中土壤食物網複雜程度也較高，實驗開始5a後捕食性線蟲密度在植物多樣性相對較高的樣地中 開始顯著增加。

1.2.2 植物功能群多樣性對土壤動物的影響

按照植物利用資源的類型或對特定環境因子改變的響應，可以對植物物種進行功能群的劃分，不同功 能群的植物具有功能特性上的差異。Viketoft等提出在植物多樣性與土壤動物關係的研究中，出現變異較大的結果可能是因為之前多數研究只關注到了植物物種多樣性，沒有考慮植物之間的功能差異，物種本身的功能性狀可能會比物種多樣性產生更大的影響。他們的研究結果顯示，屬於不同功能群的植物物 種對線蟲群落有不同的影響，如豆科植物會有益於食細菌線蟲，非禾本草本植物對食真菌線蟲有著促進作用，而一些取食根系的植食性線蟲則對禾本科植物有 積極的響應。因此，植物功能群多樣性的增加， 可能會因為包含更多不同的植物功能群而影響土壤動物群落。Viketoft和Sohlenius的研究確實發現由於特定功能群(非禾本草本植物和禾本植物)的影響， 食細菌線蟲Prismatolaimus和食真菌線蟲Aphelenchus與植物功能群多樣性顯著相關(高功能群多樣性樣方 中線蟲多度高於單功能群樣方)。Sabais等在德國 溫帶草原上的試驗也顯示植物功能群多樣性(從單一 植物功能群增加到4個植物功能群)顯著增加了彈尾蟲的密度和多樣性。然而，Schwarz等卻發現植物功能多樣性對蚯蚓群落無顯著影響。可見，儘管較多的研究表明植物功能群多樣性對土壤動物的影響比 植物物種多樣性水平的影響更加明顯，但仍然需要進一步的研究來確認。

1.2.3 植物基因型多樣性對土壤動物的影響

除了植物物種多樣性和功能群多樣性對土壤動物的影響以外，植物基因型多樣性對土壤動物的影響近年來也引起了人們的關注。由於同一植物物種內不同 基因型的個體在生長速率、葉凋落物質量等特徵上 都存在著較大差異，因此，基因層次上的種內變異 也逐漸被認為是重要的生態驅動力，會對生態系統功能產生一定影響。相同物種的不同基因型之間 很難依靠觀察直接區分，基因型多樣性的喪失會先 於物種多樣性，往往在尚未得到關注時就已出現相當程度的損失，因此需要加以特別關注。但長期以來，有關植物多樣性與土壤動物群落關係的研究多 數集中於物種多樣性和功能群多樣性水平上，由於技術手段上的限制，有關基因型多樣性的研究相對來說比較少。近年來，分子標記技術逐漸發展起來， 研究者們能直接分析植物的遺傳物質，揭開其基因 排布序列，運用微衛星標記的方法來鑒定物種內的 不同基因型。方法學的進展給有關植物基因型 多樣性對土壤動物群落影響的研究提供了便利。有 研究發現優勢種植物的基因型多樣性可以比物種多樣性對節肢動物群落結構產生更大的影響。申俊芳等於內蒙古草原生態系統上建立了梯度試驗驗 證羊草(Leymus chinensis)基因型多樣性對土壤動物 群落的影響，發現羊草基因型多樣性對土壤動物群 落的影響確實存在，自然生長樣方中，土壤動物多 度在高基因型多樣性樣方中顯著低於低基因型多樣 性樣方。因此，在分析植物多樣性對土壤動物群落的影響時，應當加強從植物多樣性的不同層次開展研究，更要注意種內和種間多樣性，以及環境背景 條件，以避免忽略一些可能的影響因素。

2 植物多樣性影響土壤動物的機制

生物多樣性影響生態系統功能的機制，一直以來存在爭議，目前，接受較為廣泛的主要為兩大機制，即選擇效應(selection effect)和互補效應(complementarity effect)。近期的研究逐漸認識到兩者可能是共同發揮作用，而植物多樣性對土壤動物的影響機制也主要是這兩種。

選擇效應是指不同的物種在競爭能力上存在差異，競爭能力比較強的物種會更有效地利用資源，創造出更高的生產力，而這種物種出現在高多樣性系統中的機會更大。選擇效應可以劃分為正選擇效應 和負選擇效應。競爭能力較強的物種出現在高多樣性的系統中並且保持著高產特性時，稱之為正選擇效應。如果競爭能力較強的物種出現在高多樣性的系統中，但生產力下降，未保持高產特性時，稱之為負選擇效應。有研究提出選擇效應是一種基於統計學原理 的機制。但亦有研究認為選擇效應是因為環境對性 狀的選擇和自然選擇等帶來的一種生態學過程。前期有不少研究都強調這種關鍵植物功能群或植物物 種對土壤動物的影響，比如一些豆科植物可以通過固氮作用來提高土壤肥力、增加輸入土壤凋落物的質量 來促進土壤動物的生長。Viketoft等認為在他們的試驗中所出現的線蟲多樣性與植物物種多樣性之 間的正相關正是由於存在著選擇效應，即豆科植物在高多樣性植物群落中出現概率更高。

互補效應包括生態位互補(niche complementarity)和種間正相互作用(positive interactions between species)。生態位互補指在一個群落中，物種之間在生態位上存在著差異，對於空間、時間或資源的需求 有所不同，物種數目多的群落中生物能夠佔據更多的生態位，因此物種豐富度更高的系統相對於物種貧乏 的系統能夠更加有效地利用各種資源。種間正相互作用指生態系統中的一些物種之間存在正的相互作用，一些物種會有益於另一些物種，比如為後者提 供保護、構造小生境等。Eisenhauer 等的研究結 果發現植物多樣性除了通過顯著增加植物資源輸入多樣性和小環境異質性來影響土壤動物群落以外，植物物種之間及植物功能群之間的正相互作用也對土壤動物群落具有一定的影響。

選擇效應和互補效應往往共同起著作用。不同研究發現生物多樣性與生態系統功能之間呈現的不相關、正相關和負相關等關係，可能與選擇效應和互補效應的共同作用有關。一些研究結果顯示生物多樣性與生態系統功能之間具有正相關關係，是因為互補效應或者正選擇效應起主要作用；而另一些研究結果出現的不相關和負相關關係，可能是負選擇效應抵消或 者超過了互補效應。

3 植物多樣性影響土壤動物的可能途徑

植物多樣性的增加可能會通過多種途徑影響土壤動物群落。本文根據 Wardle 和 van der Putten提出的假說，並結合近些年來的文獻報道，列出了植物 多樣性增加對土壤動物群落影響的4大途徑(圖 1)。

3.1 植物多樣性影響凈初級生產力

由於選擇效應和互補效應的作用，較高的植物多 樣性能擁有更高的地上或地下的凈初級生產力，提高進入土壤的資源總量，可能促進土壤動物的發展，增加土壤動物的物種或個體數。Spehn等於瑞士侏羅山地區進行了一個植物多樣性研究，他們設置了5種多樣性梯度(植物物種數分別為1、2、4、8 和32種)，發現從多樣性最高的樣方到單種樣方，蚯蚓的生物量降低了約 50%，密度降低了約40%，主要原因就是植物地上生物量的改變，單物種樣方中植物地 上生物量均值大約只佔最高多樣性樣方中植物生物 量的 40%。一項在瑞士北部鈣質草原上的研究表明， 當植物物種多樣性從31種減少到5 種時，由於植物地下細根生物量的減少，土壤中的蚯蚓生物量也減少了約 30%。

3.2 植物多樣性影響資源多樣性

不同的植物物種向土壤的資源輸入有差異，比如根際分泌物及植物凋落物的化學組分等(包括氮含 量、可溶性碳及木質素等)。研究發現，不同植物物 種(水稻秸稈和白三葉草)添加下，提供的有機物質量 差異會顯著影響土壤中原生動物和線蟲數量。 Eisenhauer等認為植物多樣性可以通過顯著增加 植物資源輸入多樣性來影響土壤動物群落。植物多樣 性較高的群落，可以產生更加多樣化的資源，並以這種資源的多樣性來維持一個多樣性更高的土壤動物群落。Scherber等認為在多樣性高的植物群落中， 進入土壤中的更加多樣化的資源基質會對土壤動物群落(線蟲、蟎類等)產生上行效應(bottom-up effect)， 從而影響土壤動物群落。Spehn等也同樣認為基質資源多樣性的變化是植物多樣性影響土壤動物群落的重要機制之一。除此之外，一些植物會因其特定的輸出資源而影響到土壤動物群落，多樣性高的系統 有更高的概率出現這些植物物種。在一項草地生態系 統中的研究發現，植物 Trisetumflavecens 會由於其較強的固氮能力而顯著影響彈尾蟲的密度及多樣性。一般來說，過高的碳氮比、木質素/氮及多酚含量會 一定程度地制約土壤動物的多度和活性，較低的碳氮比對食細菌的土壤動物存在促進作用。 Sohlenius等還曾提出某些植物根際分泌物可能存在著一定的抑制線蟲(nematicidal effects)的作用，從而使得線蟲群落指標與植物多樣性之間呈現出不相關或負相關的趨勢。同時，一些植食性的土壤動物物種可能會專一於或更偏好於某種植物物種，多樣性高的植物群落更有可能會包含這些植物物種，從而會使這些與特定物種相關的土壤動物數量或多樣性增加，進而影響到更高營養級的土壤動物群落。因此，不同植物群落組成中不同特性凋落物、根際分泌物或者化感物質輸入土壤會改變相應的土壤動物群落。

3.3 植物多樣性影響生境異質性

在植物多樣性高的群落中，植物根際形態結構更加多樣化，所提供給土壤動物的微生境異質性(包括棲息地大小、質量等)也相對較高，這樣可以減少土壤動物物種之間的競爭，提高土壤動物的多樣性。同時，不同物種的凋落物也有各自的物理結構特性，多樣性高的凋落物也會提高土壤微生境異質性。早期已有研究發現，植物凋落物層和土壤環境越複雜，提供的微生境就越多，蟎類的多樣性也會隨之增加。一項在野外落葉森林中設置了3個層次植物多樣性梯度的研究發現，在局域尺度上，植物多樣性增加會通過增加微生境多樣性而提 高蚯蚓多樣性。Vanbergen 等的研究結果也顯示，彈尾目昆蟲和蚯蚓的多樣性以及蚯蚓的多度都 與植物多樣性呈正相關，主要原因就是較高的植物 多樣性營造了較高的環境異質性。Sulkava和Huhta在森林中土壤表層進行了一個微宇宙試驗 來驗證微生境的增加對土壤動物的影響，結果發現 相同的植物凋落物多樣性下，保留凋落物物理結構 的樣方所支持的小型節肢動物多樣性比對照約高1倍。因此高植物多樣性帶來的微生境的增加是其改 變土壤動物群落的重要途徑之一。

3.4 植物多樣性影響土壤環境因子

植物多樣性的改變還會通過影響土壤環境因子， 如土壤溫度、濕度、pH和土壤元素等間接地影響土 壤動物群落。植物多樣性減少帶來的地上葉面積 及植被覆蓋度的減少可能會增加土壤受到的熱輻射， 因而有研究發現在低植物多樣性樣方(單種樣方)中土壤溫度比高多樣性樣方中高 2℃。低植物多樣性群落中的高樹冠透光率還會增加土壤蒸發而降低土 壤濕度。而在一定的範圍之內，土壤動物密度會隨土壤溫度和濕度的降低而下降。不同的土壤動物對土壤環境的偏好也不同，比如，過酸的土壤不適宜蚯蚓的生長，卻很適合線蚓的生存，土壤無機氮含量增高和pH降低會使土壤動物多樣性降低，土壤動物的生長還會受到土壤中鈣鉀鎂等多種元素的影響。研究發現，植物多樣性與土壤肥力指標， 如全氮、有效磷等，都具有顯著的相關性。因此， 植物多樣性改變使各種土壤環境因子發生變化，而不同土壤動物對環境因子的偏好不同，植物多樣性就對土壤動物群落產生了間接的影響。

4 展望

植物作為生產者，對於維持生態系統功能起著關鍵性作用。隨著相關研究的深入，植物多樣性對陸地生態系統地下部分中的土壤動物群落的影響引起了 越來越多的關注。儘管目前研究已證實，植物多樣性和土壤動物群落之間具有一定關聯，但這種關聯受到 哪些因素的影響，會帶來怎樣的生態效應，跨土壤界面的多營養級生物多樣性關聯機制是否和已知的有所差別，這些都還需要更多的深入研究。因此，後續研究應當注意以下幾個問題：

1)深入了解影響植物多樣性和土壤動物群落之間關係的因素

在自然生態系統中，植物多樣性 對土壤動物群落的影響會受到很多生物及非生物因素的影響。不同營養級上的土壤動物對植物多樣 性的響應可能並不一致，而且互相之間通過複雜的 營養關係相互影響。Gastine 等曾提出在他們的 研究中之所以未出現顯著的植物多樣性影響，可能是土壤動物各營養級之間存在複雜的交互作用，從而抵消了植物多樣性產生的影響。此外，還應考慮 到各種非生物因素的影響，減少非生物因素對研究 結果的干擾。例如申俊芳等在內蒙古草原生態 系統研究了羊草基因型多樣性和人為干擾強度對 土壤動物群落的雙重影響，發現在不同的干擾模式 下，土壤動物多樣性和多度對羊草基因型多樣性的 響應不一致。

2)採用新的研究方法和技術手段加強影響機制和途徑的研究

目前植物多樣性對土壤動物群落影響的研究多數運用的是傳統試驗方法，通過建立 植物多樣性梯度，比較各梯度間生物指標差異來分 析植物多樣性帶來的影響。今後應在此基礎上，加強定量的分析比較各作用機制對植物多樣性影響 作出的貢獻。Loreau 和 Hector曾提出的定量計 算選擇效應和互補效應的方法，值得借鑒。另一方面，應加強新興技術的應用，將常規方法與新技術 進行綜合，使用分子技術、穩定同位素技術等定量 研究根系多樣性、根系分泌物多樣性和凋落物多樣 性，進一步深入地研究植物多樣性對土壤動物的影響途徑。

3)加強地下生物響應所帶來的反饋影響研究

地上及地下生態系統之間是緊密相連的整體。地上部分中生產者多樣性的變化會導致地下系統中不同營養級生物的改變，而地下系統中生物多樣性、 土壤生物之間相互作用的變化會進一步改變營養 循環速率，生產者與消費者之間的聯繫，生產者對 營養資源的利用等，最終會反饋影響地上生態系統 的格局和功能。但相關地上-地下-地上的反饋影響研究很少，其機制更不明確。因此，植物生產者多樣性如何通過影響地下土壤生物群落而引起生態 系統功能的改變需進一步的深入研究。

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